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Entscheidungsstrategien bei visuell gesteuertem Orientierungsverhalten der Fliege

Prof. Dr. Martin Egelhaaf


  • Zusammenfassung
  • Ziele
  • Stand der Forschung und eigene Vorarbeiten
  • Geplante Arbeiten
  • Beispiele für Promotionsthemen
  • Bezüge zu anderen Projekten
  • Literatur

    Zusammenfassung

    In diesem Teilprojekt soll am Beispiel des Modellsystems Fliege herausgefunden werden, mit Hilfe welcher Anpassungen in der Organisation des Nervensystems die verschiedenen Komponenten des visuell kontrollierten Orientierungsverhaltens dem jeweiligen situativen Kontext entsprechend ausgewählt und in sinnvoller Weise zu einem globalen Verhalten kombiniert werden. Die geplanten Untersuchungen können auf unseren detaillierten Kenntnissen aufbauen, wie visuelle Information, die zur Verhaltenssteuerung erforderlich ist, von neuronalen Schaltkreisen verarbeitet wird. Bislang wurden die verschiedenen Komponenten des visuell kontrollierten Orientierungsverhaltens weitgehend unabhängig voneinander untersucht. Die experimentelle Analyse wird durch Modellsimulationen ergänzt, die experimentell begründete Hypothesen auf ihre Tragfähigkeit testen. Dieses Projekt bietet vielfältige Anknüpfungspunkte an andere im Rahmen des Graduiertenkollegs geplante Projekte.

    Ziele

    Um sich autonom in ihrer Umwelt orientieren zu können, müssen Tiere einschließlich des Menschen in der Lage sein, kontinuierlich zu entscheiden, was sie als nächstes tun sollen. Da sich sowohl die äußere Umwelt als auch der interne Zustand des Tiers ständig ändern, muß es jeweils Verhaltenselemente aus dem Repertoire seiner Möglichkeiten auswählen, die zu einem Verhalten führen, das der jeweiligen Situation angemessen ist. Während auf der Verhaltensebene Entscheidungsprozesse oft sofort ins Auge fallen, sind die neuronalen Mechanismen, mit deren Hilfe die Entscheidungen getroffen werden, noch weitgehend unklar. Im Kontext des visuell gesteuerten Orientierungsverhaltens der Fliege sollen modellhaft wesentliche Teilaspekte von Entscheidungsprozessen sowohl experimentell auf der Verhaltens- und neuronalen Ebene als auch mit Hilfe von Computersimulationen untersucht werden.

    Stand der Forschung und eigene Vorarbeiten

    Auch wenn sich Menschen und Tiere scheinbar mühelos in ihrer Umwelt orientieren können, stellt dies erhebliche Anforderungen an die zugrundeliegenden Kontrollmechanismen. Sensorische Information über die Umwelt bzw. die Lage und Bewegung des Tiers in seiner Umwelt muß aufgenommen, in geeigneter Weise verarbeitet, mit internen Repräsentationen der Umwelt abgeglichen und schließlich in motorische Aktivitätsmuster transformiert werden. Diese Transformation stellt eine wesentliche Grundlage dafür dar, daß sich Tiere so verhalten können, wie es der jeweilige situative Kontext erfordert. Ein Verständnis der neuronalen Mechanismen, die der Steuerung von Orientierungsverhalten zugrundeliegen, erfordert eingehende Untersuchungen auf verschiedenen, einander bedingenden Organisationsebenen:

    1.
    Zunächst muß das Verhalten des Tiers charakterisiert werden, um herauszufinden, welche Leistungen das Nervensystem erbringen kann.
    2.
    Auf dieser Basis können die Elemente der diesen Leistungen zugrundeliegenden neuronalen Netzwerke sowie die synaptischen Verschaltungen in diesen Netzwerken charakterisiert werden.
    3.
    Wenn die neuronalen Schaltkreise bekannt sind, muß analysiert werden, wie Information über die natürliche Umwelt des Tiers von den neuronalen Mechanismen verarbeitet und repräsentiert wird und wie zuverlässig dies geschieht.
    4.
    Die auf der Basis der experimentellen Analyse entwickelten Hypothesen zu den Mechanismen neuronaler Informationsverarbeitung müssen durch Modellsimulationen überprüft werden. Im Falle von Erklärungsdefiziten müssen die Hypothesen im Wechselspiel mit weiteren experimentellen Analysen und Modellsimulationen in geegneter Weise modifiziert werden.

    Ein Forschungsansatz, der von der Verhaltensanalyse bis zur Analyse der dem Verhalten zugrundeliegenden neuronalen Netzwerke reicht, erfordert den Einsatz einer Vielzahl an Methoden. Er ist in vollem Umfang derzeit nur an speziell ausgewählten, sogenannten Modellorganismen exemplarisch durchführbar. Diese müssen sowohl ein hinreichend komplexes Orientierungsverhalten zeigen, als auch auf allen relevanten Analyseebenen für experimentelle Untersuchungen zugänglich sein. Die Fliege repräsentiert ein solches Modellsystem (Übersichtsartikel: Egelhaaf et al. 1998; Egelhaaf und Borst, 1993): Sie zeigt visuell kontrollierte Flugmannöver, die im Hinblick auf Virtuosität und Schnelligkeit die der meisten anderen Tierarten übertreffen (Wagner, 1986), von autonomen künstlichen Systemen gar nicht zu reden. Darüberhinaus lassen sich verschiedene Komponenten des visuell kontrollierten Orientierungsverhaltens experimentell gut gegeneinander abgrenzen und quantitativ erfassen. Die neuronalen Netzwerke, die diese Verhaltenskomponenten kontrollieren, lassen sich unter in-vivo-Bedingungen durch ein breites neurobiologisches Methodenrepertoire analysieren, das sonst oft nur in Gehirnschnitten bzw. in Zellkultur eingesetzt werden kann. Hierzu zählen elektrophysiologische und neuropharmakologische Methoden, optische Ableittechniken, sowie die Laserablation identifizierter Neuronen (siehe z.B. Egelhaaf und Borst, 1995; Warzecha et al. 1993; Hausen und Egelhaaft, 1989).

    Durch Einsatz dieses Methodenrepertoirs konnten zum einen Prinzipien der visuellen Informationsverarbeitung in kleinen neuronalen Schaltkreisen und zum anderen die Rolle dieser Schaltkreise bei der Kontrolle verschiedener Komponenten des visuellen Orientierungsverhaltens aufgeklärt werden (Übersichtsartikel: Egelhaaf und Borst, 1993; Hausen und Egelhaaf, 1989). Bislang wurden in meiner Arbeitsgruppe hauptsächlich die Fähigkeiten der Fliege analysiert, eine eingeschlagene Fortbewegungsrichtung gegen Störungen zu stabilisieren, Objekte in der Umgebung zu detektieren sowie bewegte Ziele zu verfolgen. Diese Verhaltenskomponenten sind nicht nur für Fliegen, sondern für alle sich bewegenden Tiere einschließlich des Menschen von existentieller Bedeutung. Das visuell kontrollierte Orientierungsverhalten sowie die ihm zugrundeliegenden neuronalen Schaltkreise stellen die Basis der derzeitigen Forschungsschwerpunkte am Lehrstuhl für Neurobiologie dar, auf denen die Arbeiten aufbauen sollen, die im Rahmen des Graduiertenkollegs durchgeführt werden könnten.

    Zuverlässigkeit der neuronalen Verarbeitung von Bewegungsinformation:
    Am Beispiel des Bewegungssehsystems der Fliege wird derzeit auf allen entscheidenden Verarbeitungsebenen, von der Retina bis zu den Ausgangselementen des visuellen Systems, mit Hilfe elektrophysiologischer und optischer Ableitmethoden sowie durch Modellsimulationen untersucht, wie visuelle Information verarbeitet wird. Insbesondere wird erforscht, durch welche neuronalen Mechanismen es schließlich zu Repräsentationen von Bewegungsinformation kommt, die hinreichend zuverlässig sind, um das Verhalten erklären zu können. Hierbei werden insbesondere die Prozesse charakterisiert, die für die stochastischen Komponenten in den neuronalen Antworten verantwortlich sind und die Zuverlässigkeit des Informationstransfers im Nervensystem limitieren (Warzecha et al. 1998; Warzecha und Egelhaaf, 1997).

    Bewegungskontrolle durch neuronale Ensembles im optomotorischen System der Fliege:
    Für die Kontrolle zielgerichteten Verhaltens ist es entscheidend, daß die sensorischen Signale, die dem Tier Information über die Umwelt vermitteln, präzise in geeignete Signale zur Bewegungskoordination umgesetzt werden. Grundsätzliche Probleme dieser senso-motorischen Koppelung werden derzeit am Beispiel der visuell kontrollierten Blickstabilisierung der Fliege untersucht. Insbesondere wird mit Hilfe elektrophysiologischer Techniken die Kodierung von globalen retinalen Bildverschiebungen (´optischer Fluß´) analysiert, wie sie während bestimmter Flugmanöver der Fliege auf den Augen induziert und durch ein Ensemble identifizierter visueller Interneuronen ausgewertet wird (Krapp und Hengstenberg, 1996). Darüberhinaus wird untersucht, wie die Ausgangssignale dieser Interneuronen, die auch als Analysatoren für optischen Fluß betrachtet werden können, in kompensatorische Kopfbewegungen transformiert werden.

    Kodierung verhaltensrelevanter Information:
    Die Kodierung verhaltensrelevanter visueller Information wird derzeit für die neuronale Kontrolle von drei Komponenten des visuellen Orientierungsverhaltens der Fliege untersucht, nämlich der optomotorischen Kurskontrolle, der Objekt-Hintergrund-Unterscheidung sowie der Zielverfolgung. Die retinalen Bildverschiebungen, die auf dem Auge während unterschiedlicher Flugmanöver auftreten, werden auf der Basis von Videofilmen bestimmt und anschließend der Fliege in elektrophysiologischen Experimenten präsentiert. Die Antworten von wesentlichen neuronalen Elementen der jeweiligen Kontrollsysteme auf solche ,,verhaltensrelevanten`` Reize sollen im Hinblick auf die Spezifität analysiert werden, mit der sie einen bestimmten situativen Kontext repräsentieren. Die experimentelle Analyse wird durch Modellsimulationen ergänzt, in denen derzeit eine ,,virtuelle Fliege`` entwickelt wird, deren Architektur soweit wie möglich an das tatsächliche neuronale Substrat im Fliegengehirn angelehnt ist. In dieser Weise wird getestet, inwieweit die experimentell charakterisierten Mechanismen der neuronalen Informationsverarbeitung hinreichend sind, das virtuose visuell kontrollierte Orientierungsverhalten der Fliege zu erklären.

    Geplante Arbeiten

    Bislang wurden die einzelnen Komponenten des visuell gesteuerten Orientierungsverhaltens der Fliege weitgehend unabhängig voneinander untersucht. Die zur Steuerung dieser Verhaltenskomponenten notwendige Information über die Umwelt wird größtenteils aus den globalen retinalen Bildverschiebungen gewonnen, die in charakteristischer Weise in verschiedenen Verhaltenssituationen auf der Retina auftreten. Dieser sog. optische Fluß hängt jeweils sowohl von der räumlichen Struktur der Umwelt ab als auch von der Art und Weise, in der sich das Tier in dieser Umwelt bewegt. Der optische Fluß wird durch Ensembles von Neuronen ausgewertet, von denen ein großer Teil individuell identifizierbar sind und schon gut charakterisiert werden konnten. Aus bisherigen und derzeit laufenden Untersuchungen (siehe oben) ist klar geworden, daß diese Neuronen sowohl durch die Organisation ihrer Eingangssignale als auch durch geeignete synaptische Verschaltungen untereinander an die Detektion bestimmter Aspekte des optischen Flusses angepaßt sind (Krapp und Hengstenberg, 1996; Warzecha et al. 1993; Egelhaaf und Borst, 1993; Hausen und Egelhaaf, 1989). Oft kann eine bestimmte Verhaltenskomponente am stärksten durch ein ganz spezifisches optisches Flußfeld ausgelöst werden. Allgemein wird angenommen, daß dieses Verhaltenselement relativ direkt durch Neuronen gesteuert wird, deren Antwort am größten ist, wenn sie mit genau diesem optischen Flußfeld gereizt werden. Diese einfache Vorstellung stellt bestenfalls eine sehr grobe Näherung an die Realität dar. Sie läßt völlig offen, wie die einzelnen Verhaltenskompnenten dem jeweiligen situativen Kontext entsprechend ,,ausgewählt`` und in sinnvoller Weise in ein globales Verhalten integriert werden.

    Dieses Problem soll im Rahmen des Graduiertenkollegs im Kontext des visuell gesteuerten Orientierungsverhaltens der Fliege gelöst werden. Dazu sollen Untersuchungen auf der Verhaltensebene, auf der Ebene der zugrundeliegenden neuronalen Schaltkreise sowie Modellsimulationen durchgeführt werden. Insbesondere sind die folgenden Themenschwerpunkte geplant:

    Neuronale Mechanismen von Verhaltensentscheidungen
    Die Spezifität der neuronalen Analysatoren für optischen Fluß reicht bei weitem nicht aus, um durch die Aktivität einzelner Analysatoren eindeutig einen bestimmten situativen Kontext zu repräsentieren. Letztendlich ist relevante Information über den situativen Kontext im Aktivitätsprofil des gesamten Ensembles dieser neuronalen Analysatoren verteilt. Unterschiedliche Verhaltenssituationen werden also durch unterschiedliche, sich zeitlich kontinuierlich verändernde Aktivitätsprofile des neuronalen Ensembles kodiert. Man muß davon ausgehen, daß die Verteilung der Aktivität des neuronalen Ensembles sich in unterschiedlichen Verhaltenssituationen sehr stark ähneln kann. Die Frage besteht also, wie die verteilte Repräsentation von Information bei der Verhaltenssteuerung so selektiert wird, daß sich das Tier jeweils situationsgerecht verhält. Einige Verhaltensreaktionen der Fliege (z.B. Flucht- und Landereaktion) schließen sich gegenseitig aus, obgleich sie von ähnlichem optischem Fluß ausgelöst werden. Hier stellt sich die Frage nach den neuronalen Mechanismen, die der jeweiligen Verhaltensentscheidung zugrundeliegen.

    Reizbedingte und interne Faktoren von Aufmerksamkeitssteuerung
    Nur ein kleiner Teil der gesamten über die Sinnesorgane aufgenommenen Information, wird zu einer gegebenen Zeit tatsächlich für die Verhaltenssteuerung benötigt. Es muß also zu einer Auswahl der relevanten sensorischen Information und damit zu einer Art Aufmerksamkeitssteuerung kommen. Hier stellt sich die Frage, welche reizbedingten sowie internen Faktoren (wie z.B. physiologische Zustände: Hunger, Durst etc.) einer solchen Aufmerksamkeitssteuerung zugrundeliegen.

    Exploratorisches Verhalten
    Verhalten kann nicht ausschließlich als Reaktion auf sensorische Information betrachtet und auf der Basis von Reiz-Reaktions-Beziehungen verstanden werden. Vielmehr verschaffen sich Tiere oft durch aktives Verhalten sensorische Information, die für die Lösung bestimmter Orientierungsaufgaben notwendig ist (z.B. active vision´ (Land und Collett, 1997)). D.h. die für die Lösung einer bestimmten Aufgabe notwendige Information kann in verschiedenen Situationen erst durch die Ausführung bestimmter Verhaltensweisen gewonnen werden. Dieses Verhalten ist somit schon das Resultat von Verhaltensentscheidungen. Hier ergeben sich die Fragen, in welchen Situationen exploratorisches Verhalten eingesetzt wird und welche Information durch dieses gewonnen wird.

    Interne Repräsentation
    Verhaltensentscheidungen hängen nicht nur von der sensorischen Repräsentation des jeweiligen situativen Kontexts ab, in dem sich das Tier gerade befindet. Vielmehr spielen auch die internen Zustände des Tiers bei Verhaltensentscheidungen eine wesentliche Rolle, auch wenn diese in der Regel experimentell nur mit Schwierigkeiten erfaßt werden können. Damit Verhaltensentscheidungen jeweils situationsgerecht erfolgen können, müssen die momentanen sensorischen Repräsentationen der Umwelt mit evtl. durch Erfahrung zuvor erworbenen Repräsentationen sowie dem jeweiligen internen Zustand des Tiers abgestimmt werden. Es stellen sich also die Fragen, wie durch Erfahrung erworbene interne Repräsentationen der Umwelt aussehen und wie diese mit den rein reaktiven Verhaltenskomponenten interagieren.

    Beispiele für Promotionsthemen

  • Entscheidungsstrategien zur Auswahl von Verhaltenselementen im Kontext des visuellen Orientierungsverhaltens der Fliege.
  • Verhaltensroutinen zum aktiven Erwerb von Information über die Umwelt und Repräsentation der so erworbenen Information im Nervensystem
  • Erfahrungsabhängige Veränderungen von Verhalten in realen Umgebungen
  • Aufmerksamkeitssteuerung im Kontext des visuell kontrollierten Orientierungsverhaltens der Fliege
  • Verhaltensentscheidungen künstlicher, sich visuell orientierender Agenten mit biologisch plausibler Architektur

    Bezüge zu anderen Projekten

    Mit der Arbeitsgruppe Bischof bieten sich unmittelbar Kooperationen bei der vergleichenden Analyse der neuronalen Mechanismen der visuellen Verhaltenskontrolle in unterschiedlichen Tiergruppen an.

    Im Hinblick auf die Transformation von visueller Information in motorische Programme, die letztendlich die Verhaltensreaktionen des Tiers vermitteln, bestehen gute Kooperationsmöglichkeiten mit der Arbeitsgruppe Cruse, die auf dem Gebiet der experimentellen Analyse und Modellierung der motorischen Verhaltenssteuerung langjährige große Erfahrungen besitzt.

    Durch Kooperationen mit der Arbeitsgruppe Trillmich soll versucht werden, über die Analyse der Mechanismen neuronaler Verhaltenssteuerung hinauszugehen, um die untersuchten Verhaltenskomponenten im Hinblick auf ihre Rolle bei einer globalen Verhaltensoptimierung im evolutinonären Kontext zu verstehen.

    Bei der Modellierung von neuronalen Schaltkreisen zur visuellen Informationsverarbeitung im Fliegengehirn gibt es gute Kooperationsmöglichkeiten mit den Arbeitsgruppen Ritter und Sagerer. Durch die gemeinsame Betreuung von interdisziplinären Diplomarbeiten konnten schon erfolgreich Erfahrungen bei derartigen Kooperationen gesammelt werden.

    Mit der Arbeitsgruppe Knoll sind hervorragende Kooperationsmöglichkeiten bei der Hardware-Implementation von Modellen zur visuellen Informationsverarbeitung und beim Test dieser Modelle durch Einbau in autonome visuell gesteuerte Roboter gegeben.

    Literatur

    Egelhaaf, M., Kern, R., Warzecha, A.-K. Ein Blick ins Cockpit der Fliege: Wie steuern neuronale Schaltkreise visuelles Orientierungsverhalten? Neuroforum 1998 (im Druck).

    Egelhaaf, M., Borst, A. A look into the cockpit of the fly: Visual orientation, algorithms, and identified neurons. J. Neurosci. 13: 4563-4574, 1993.

    Egelhaaf, M., Borst, A. Calcium accumulation in visual interneurons of the fly: Stimulus dependence and relationship to membrane potential. J. Neurophysiol. 73: 2540-2552, 1995.

    Hausen, K., Egelhaaf, M. Neural mechanisms of visual course control in insects. In: Facets of vision, edited by D. Stavenga and R. Hardie. Berlin, Heidelberg, New York: Springer-Verlag, 1989, p. 391-424.

    Krapp, H. G., Hengstenberg, R. Estimation of self-motion by optic flow processing in single visual interneurons. Nature 384: 463-466, 1996.

    Land, M. F., Collett, T. S. A survey of active vision in invertebrates. In: From living eyes to seeing machines, edited by M. V. Srinivasan and S. Venkatesh. Oxford, New York, Tokyo: Oxford University Press, 1997, p. 16-36.

    Wagner, H. Flight performance and visual control of the flight of the free-flying housefly (Musca domestica). II. Pursuit of targets. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B 312: 553-579, 1986.

    Warzecha, A.-K., Egelhaaf, M., Borst, A. Neural circuit tuning fly visual interneurons to motion of small objects. I. Dissection of the circuit by pharmacological and photoinactivation techniques. J. Neurophysiol. 69: 329-339, 1993.

    Warzecha, A.-K., Kretzberg, J., Egelhaaf, M. Temporal precision of encoding of motion information by visual interneurons. Curr. Biol. 8: 359-368, 1998

    Warzecha, A.-K., Egelhaaf, M. How reliably does a neuron in the visual motion pathway of the fly encode behaviourally relevant information? Europ. J. Neurosci. 9: 1365-1374, 1997.


    Jutta Kretzberg
    2000-03-09